Главная героиня — единорог по имени Сумеречная Искорка (англ. Twilight Sparkle), которая целые дни проводит за книгами, не уделяя ни минуты общению с другими пони. Её наставница принцесса Селестия, видя, что любимая ученица зарылась в учёбу с головой, даёт ей задание — найти настоящих друзей. Героиня и её помощник дракончик Спайк отправляются в Понивиль, где встречают преданную друзьям Радугу Дэш, щедрую Рарити, честную Эпплджек, добрую Флаттершай и всегда веселую Пинки Пай. Вместе они оказываются в различных ситуациях, помогают друг другу и окружающим решить их проблемы (хотя иногда сами создают их), знакомятся с жителями и уголками Эквестрии, изредка ссорятся по пустякам, но непременно мирятся. Каждый раз, когда Искорка узнаёт что-то новое о дружбе, она сообщает об этом Селестии.